Role of the lysine methyltransferase SETDB1 in the TGFβ-induced fibrosis in Duchenne muscular dystrophy (DMD)
Rôle de la lysine méthyltransférase SETDB1 dans la fibrose induite par TGFβ dans la dystrophie musculaire de Duchenne (DMD)
par Maeva ZAMPERONI sous la direction de Véronique JOLIOT
Thèse de doctorat en Génétique
ED 562 Bio Sorbonne Paris Cité

Soutenue le lundi 15 septembre 2025 à Université Paris Cité

Sujets
  • Facteur de croissance transformant bêta
  • Facteurs de croissance transformants bêta
  • Fibrose
  • Fibrose
  • Histone-lysine N-methyltransferase
  • Méthylation
  • Myopathie de Duchenne
  • Myopathie pseudo-hypertrophique de Duchenne
  • Sécrétome
  • Sécrétome
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Mots clés
SETDB1, Muscle, Fibrose, Dystrophie musculaire de Duchenne, TGFβ, Secretome
Resumé
La régulation épigénétique est essentielle lors des changements de destin cellulaire, car elle participe au contrôle de l'activation et de la répression sélectives de programmes génétiques spécifiques. Parmi les différents mécanismes épigénétiques, nous nous concentrons sur la méthylation des lysines des histones, en particulier la méthylation de l'histone H3 à la lysine 9 (H3K9). Cette modification, catalysée par les méthyltransférases de lysine des histones (KMT), est essentielle pour la formation et le maintien de l'hétérochromatine. En particulier, parmi toutes les KMT, SETDB1 joue un rôle clé dans la différenciation des muscles squelettiques. En 2016, en utilisant des cellules murines, mon équipe a démontré que Setdb1 murin est nécessaire pour l'amplification des cellules souches des muscles squelettiques adultes et qu'il est impliqué dans la transition des myoblastes proliférants vers des myotubes différenciés. En détail, dans les myoblastes non différenciés, Setdb1 se localise principalement dans le noyau où il réprime les gènes nécessaires à la différenciation terminale des muscles. Aux premiers stades de la différenciation, Setdb1 quitte le noyau de manière dépendante du signal Wnt, permettant l'expression de ses gènes cibles (Beyer et al., 2016). Compte tenu du rôle important que SETDB1 joue dans les cellules musculaires, mon équipe a décidé d'étudier son rôle dans un contexte pathologique, celui de la dystrophie musculaire de Duchenne (DMD). La DMD, l'une des dystrophies musculaires les plus graves, est due à l'absence de dystrophine fonctionnelle, ce qui entraîne des lésions chroniques et donc une dégénérescence musculaire. La DMD est également caractérisée par une fibrose, qui est une déposition anormale de la matrice extracellulaire (MEC) entraînant le remplacement du tissu fonctionnel par du tissu conjonctif fibreux. La principale voie qui soutient cette réponse pro-fibrotique excessive est la voie TGFβ, qui est suractivée dans la DMD. Il est intéressant de noter qu'une interaction entre SETDB1 et la voie TGFβ a été décrite dans différents contextes cancéreux (Du et al., 2018b; Ryu et al., 2019; Wu et al., 2014). Cette évidence a poussé l'équipe de mon hôte à étudier le rôle de SETDB1 dans notre modèle de myotubes dérivés de cellules iPSC ou de myoblastes immortalisés. Tout d'abord, nous avons constaté que SETDB1 s'accumule dans les noyaux des myotubes normaux en réponse à TGFβ et qu'il est déjà enrichi dans les noyaux des myotubes dérivés de DMD. De plus, le silençage de SETDB1 conduit à une diminution de l'expression des gènes pro-fibrotiques dans les myotubes DMD. Les analyses transcriptomiques ont montré un effet global du silençage de SETDB1 sur la réponse de la voie TGFβ. Il est intéressant de noter que de nombreux gènes dépendants de TGFβ/SETDB1 codent pour des protéines sécrétées impliquées dans la déposition et le remodelage de la MEC. Par conséquent, pour tester l'impact de ces facteurs sécrétés, nous avons effectué des expériences sur le milieu conditionné (MC) des myoblastes. Ces essais ont révélé que le MC produit par les myotubes traités par TGFβ a un effet inhibiteur sur la différenciation des myoblastes récepteurs, et que la perte de fonction de SETDB1 contrecarre partiellement cet effet. Ensuite, nous avons caractérisé la composition du MC par spectrométrie de masse, et nous avons sélectionné deux candidats, EMILIN1 et COMP, pour examiner plus en détail leur rôle dans le contexte de la DMD. Nos données semblent indiquer un effet bénéfique de leur perte de fonction pour diminuer la fibrose, mais pas pour améliorer la différenciation tardive. Dans l'ensemble, mon projet apporte de nouvelles perspectives sur les rôles de SETDB1 dans la différenciation musculaire et dans la régulation de la réponse fibreuse dans la DMD, découvrant potentiellement de nouvelles cibles thérapeutiques non seulement pour le traitement de la DMD, mais aussi pour d'autres myopathies et, plus l